mvjrМедицинский вестник Юга РоссииMedical Herald of the South of Russia2219-80752618-7876The Rostov State Medical University10.21886/2219-8075-2023-14-1-83-92mvjr-1731Research ArticleЭПИДЕМИОЛОГИЯEPIDEMIOLOGYМолекулярно-эпидемиологические и клинические аспекты энтеровирусной инфекции на юге РоссииMolecular epidemiological and clinical aspects of enterovirus infection in the south of Russiahttps://orcid.org/0000-0002-0840-4638КовалёвЕ. В.KovalevE. V.

Ковалев Евгений Владимирович, руководитель Управления Роспотребнадзора по Ростовской области 

Ростов-на-Дону

Evgeny V. Kovalev, Head of Rospotrebnadzor Department for the Rostov Region 

Rostov-on-Don

master@61.rospotrebnadzor.ruhttps://orcid.org/0000-0002-4280-6702ТвердохлебоваТ. И.TverdokhlebovaT. I.

Твердохлебова Татьяна Ивановна, д.м.н., директор, Ростовский научно-исследовательский институт микробиологии и паразитологии Роспотребнадзора 

Ростов-на-Дону

Tatyana I. Tverdokhlebova, Dr. Sci. (Med.), Director of the Rostov research Institute of Microbiology and Parasitology 

Rostov-on-Don

rostovniimp@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-3207-4499СимованьянЭ. Н.SimovanyanE. N.

Симованьян Эмма Никитична, д.м.н., профессор, заведующая кафедрой детских инфекционных болезней 

Ростов-на-Дону

Emma N. Simovanyan, Dr. Sci. (Med.), professor, Head of the Department of Pediatric Infectious Diseases 

Rostov-on-Don

detinfrostov@gmail.comУправление Роспотребнадзора по Ростовской области; Ростовский государственный медицинский университетРоссияOffice of Rospotrebnadzor for the Rostov Region; Rostov State Medical UniversityRussian FederationРостовский научно-исследовательский институт микробиологии и паразитологии Роспотребнадзора; Ростовский государственный медицинский университетРоссияRostov Research Institute of Microbiology and Parasitology of Rospotrebnadzor; Rostov State Medical UniversityRussian FederationРостовский государственный медицинский университетРоссияRostov State Medical UniversityRussian Federation2023280320231418392Copyright © Ковалёв Е.В., Твердохлебова Т.И., Симованьян Э.Н., 20232023Ковалёв Е.В., Твердохлебова Т.И., Симованьян Э.Н.Kovalev E.V., Tverdokhlebova T.I., Simovanyan E.N.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.medicalherald.ru/jour/article/view/1731

Цель: изучение молекулярно-эпидемиологических и клинических аспектов энтеровирусной инфекции (ЭВИ) в Ростовской области за период 2006–2020 гг. для совершенствования системы эпиднадзора за данным заболеванием. Методы исследования: эпидемиологический, вирусологический, молекулярно-биологический (ПЦР, секвенирование, филогенетический анализ), микробиологический, статистический. Материалы и методы: проведён анализ медицинской документации 139 больных с ЭВИ. Исследованы образцы биоматериала (фекалии, мазок из зева) от 17293 человек, пробы из объектов окружающей среды (2710 образцов), штаммы энтеровирусов (ЭВ) в количестве 142 экземпляров. Результаты: в Ростовской области до 2013 г. превалировала спорадическая заболеваемость ЭВИ с регистрацией от 1 до 38 случаев в год. В июне 2013 г. отмечен резкий рост заболеваемости ЭВИ с формированием локальных очагов в организованных коллективах, связанный с циркуляцией нового генотипа — ЭВ 71 типа субгенотипа С4 «китайского» происхождения (зарегистрировано 622 больных ЭВИ, один летальный исход). Определены клинические особенности заболевания: острое начало с проявлениями интоксикационного и ящуроподобного синдромов с последующим развитием у 37,4% пациентов патологии ЦНС. По результатам секвенирования проб биоматериала от больных и вирусоносителей за период 2006–2020 гг. выявлялись ЭВ 22 типов. Выводы: ЭВ подвержены интенсивной генетической изменчивости, из-за чего могут появляться новые патогенные для человека геноварианты. Смена генотипов ЭВ, доминировавших в циркуляции среди населения Ростовской области, определила подъём заболеваемости ЭВИ в 2013 г. Выявлено значительное разнообразие генотипов неполиомиелитных ЭВ, при этом структура геновариантов ЭВ в разные годы менялась.

Objective: the study of molecular epidemiological and clinical aspects of EVI in the Rostov region for the period 2006-2020. to improve the disease surveillance system. Research methods: epidemiological, virological, molecular biological (PCR, sequencing, phylogenetic analysis), microbiological, statistical. Materials and methods: the analysis of medical records of 139 patients with EVI was carried out. Samples of biomaterial (feces, throat swab) from 17293 people, samples from environmental objects (2710 samples), strains of enteroviruses (EV) in the amount of 142 specimens were studied. Results: in the Rostov region until 2013. sporadic incidence of EVI prevailed with registration from 1 to 38 cases per year. June 2013 there was a sharp increase in the incidence of EVI with the formation of local foci in organized groups, associated with the circulation of a new genotype — EV 71 type of subgenotype C4 of “Chinese” origin (622 patients with EVI were registered, one death). The clinical features of the disease were determined: acute onset with manifestations of intoxication, foot and mouth disease-like syndromes, followed by the development of CNS pathology in 37.4% of patients. According to the results of sequencing of biomaterial samples from patients and virus carriers for the period 2006-2020. EVs of 22 types were detected. Conclusions: EVs are subject to intense genetic variability, due to which new genovariants pathogenic for humans may appear. The change in EV genotypes, which dominated the circulation among the population of the Rostov region, determined the rise in the incidence of EVI in 2013. A significant diversity of non-polio EV genotypes was revealed, while the structure of EV genovariants changed in different years.

энтеровирусная инфекциягенотипымолекулярно-эпидемиологический мониторингenterovirus infectiongenotypesmolecular epidemiological monitoringИсследование не имело спонсорской поддержки.The study had no sponsorship.ReferencesРуководство по инфекционным болезням у детей. Под ред. С. Д. Носова. М.: Медицина; 1980. Nosov S.D., ed.Nosov S.D., ed. Rukovodstvo po infekcionnym boleznyam u detej. Moscow: Medicina; 1980. (In Russ.)Лукашев А.Н. Роль рекомбинации в эволюции энтеровирусов. Вопросы вирусологии. 2005;50(3),46-51. eLIBRARY ID: 9150593Lukashev A.N. The role of recombination in the evolution of enteroviruses. Problems of Virology. 2005;50(3),46-51. (In Russ.) eLIBRARY ID: 9150593Лукашев А.Н., Королева Г.А., Лашкевич В.А., Михайлов М.И. Энтеровирус 71 типа: эпидемиология и диагностика. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2009;(3):110-116. eLIBRARY ID: 23087718Lukashev A.N., Koroleva G.A., Lashkevich V.A., Mikhailov M.I. Enterovirus 71: epidemiology and diagnostics. Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology (JMEI). 2009;(3):110-116. (In Russ.) eLIBRARY ID: 23087718Онищенко Г.Г., Попова А.Ю., Ежлова Е.Б., Смоленский В.Ю., Демина Ю.В. и др. Энтеровирусная инфекция в южных субъектах Российской Федерации (эпидемиология, диагностика, клиника, профилактика). Под редакцией Г.Г. Онищенко. Ростов-на-Дону; 2016. OOnishchenko G.G.,, Popova A.YU., Ezhlova E.B., Smolenskij V.YU., Demina YU.V. et al.; Onishchenko G.G., ed. Enterovirusnaya infekciya v yuzhnyh sub»ektah Rossijskoj Federacii (epidemiologiya, diagnostika, klinika, profilaktika). Rostov-on-Don; 2016. (In Russ.)Алимов А.В., Фельдблюм И.В., Акимкин В.Г., Захарова Ю.А., Сергеев А.Г., Питерский М.В. Эпидемиологический надзор и контроль энтеровирусной (неполио) инфекции: актуальные проблемы и пути решения. Екатеринбург: Юника; 2021.Alimov A.V., Feldblyum I.V., Akimkin V.G., Zakharova Yu.A., Sergeev A.G., Pitersky M.V. Epidemiological surveillance and control of enterovirus (non-polio) infection: current problems and solutions. Yekaterinburg: Unika; 2021. (In Russ.)Brotons P, Jordan I, Bassat Q, Henares D, Fernandez de Sevilla M, et al. The Positive Rhinovirus/Enterovirus Detection and SARS-CoV-2 Persistence beyond the Acute Infection Phase: An Intra-Household Surveillance Study. Viruses. 2021;13(8):1598. doi: 10.3390/v13081598Brotons P, Jordan I, Bassat Q, Henares D, Fernandez de Sevilla M, et al. The Positive Rhinovirus/Enterovirus Detection and SARS-CoV-2 Persistence beyond the Acute Infection Phase: An Intra-Household Surveillance Study. Viruses. 2021;13(8):1598. doi: 10.3390/v13081598Wang K, Ye F, Chen Y, Xu J, Zhao Y, et al. Association Between Enterovirus Infection and Type 1 Diabetes Risk: A Meta-Analysis of 38 Case-Control Studies. Front Endocrinol (Lausanne). 2021;12:706964. DOI: 10.3389/fendo.2021.706964Wang K, Ye F, Chen Y, Xu J, Zhao Y, et al. Association Between Enterovirus Infection and Type 1 Diabetes Risk: A Meta-Analysis of 38 Case-Control Studies. Front Endocrinol (Lausanne). 2021;12:706964. DOI: 10.3389/fendo.2021.706964Walker PJ, Siddell SG, Lefkowitz EJ, Mushegian AR, Dempsey DM, et al. Changes to virus taxonomy and the International Code of Virus Classification and Nomenclature ratified by the International Committee on Taxonomy of Viruses (2019). Arch Virol. 2019;164(9):2417-2429. doi: 10.1007/s00705-019-04306-wWalker PJ, Siddell SG, Lefkowitz EJ, Mushegian AR, Dempsey DM, et al. Changes to virus taxonomy and the International Code of Virus Classification and Nomenclature ratified by the International Committee on Taxonomy of Viruses (2019). Arch Virol. 2019;164(9):2417-2429. doi: 10.1007/s00705-019-04306-wБутакова Л.В., Троценко О.Е., Сапега Е.Ю. Энтеро-вирусная инфекция: обзор ситуации в мире на современном этапе в условиях активизации миграционных процессов. Здоровье населения и среда обитания – ЗНиСО. 2018;(4):55-60.Butakova L.V., Trotsenko O.E., Sapega E.Yu. Enterovirus infection: overview of the current global situation in the context of intensified migration flows. Public Health and Life Environment – PH&LE. 2018;(4):55-60. (In Russ.)Rankin DA, Speaker A, Perez A, Haddadin Z, Probst V, et al. Circulation rhinovirus/ Enterovirus respiratory infections in children during 2020-2021 in the United Statutes. Open forum infectious diseases. Oxford University Press, 2021;8(Suppl 1):S93. DOI: 10.1093/ofid/ofab466.154Rankin DA, Speaker A, Perez A, Haddadin Z, Probst V, et al. Circulation rhinovirus/ Enterovirus respiratory infections in children during 2020-2021 in the United Statutes. Open forum infectious diseases. Oxford University Press, 2021;8(Suppl 1):S93. DOI: 10.1093/ofid/ofab466.154Голицына Л.Н., Нгуен Т.Т.Т., Романенкова Н.И., Лыонг М.Т., Ву Л.Т. и др. Энтеровирусная инфекция в Социалистической Республике Вьетнам. Инфекция и иммунитет. 2019;9(3-4):467-475. DOI: 10.15789/2220- 7619-2019-3-4-467-475Golitsyna L.N., Nguyen T.T.T., Romanenkova N.I., Luong M.T., Vo L.T., Kanaeva O.I. et al. Enterovirus infection in the Socialist Republic of Vietnam. Russian Journal of Infection and Immunity. 2019;9(3–4):467–475. (In Russ.) DOI: 10.15789/2220- 7619-2019-3-4-467-475Жукова Л.И., Рафеенко Г.К., Ларин Ф.И., Щербина Л.И., Шуть И.Н. и др. Энтеровирусные неполиомиелитные инфекции в Краснодарском крае. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2014;(4):13-17. eLIBRARY ID: 23929480Zhukova L.I., Rafeenko G.K., Larin F.I., Scherbina L.I., Shut I.N. et al. Enterovirus non-poliomyelitis infections in Krasnodar region. Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology (JMEI) 2014;(4):13-17. (In Russ.) eLIBRARY ID: 23929480Лукашев А.Н., Голицына Л.Н., Вакуленко Ю.А., Ахмадишина Л.В., Романенкова Н.И. и др. Современные возможности и направления развития молекулярноэпидемиологического мониторинга в надзоре за энтеровирусными инфекциями. Опыт Российской Федерации. Инфекция и иммунитет. 2018;8(4):452-464. doi: 10.15789/2220-7619-2018-4-452-464Lukashev A.N., Golitsina L.N., Vakulenko Y.A., Akhmadishina L.V., Romanenkova N.I. et al. Current possibilities and potential development of molecular enterovirus surveillance. Experience of Russian Federation. Russian Journal of Infection and Immunity. 2018;8(4):452-464. (In Russ.) doi: 10.15789/2220-7619-2018-4-452-464Романенкова Н.И., Бичурина М.А., Голицына Л.Н., Розаева Н.Р., Канаева О.И., и др. Неполиомиелитные энтеровирусы, обусловившие подъем заболеваемости энтеровирусной инфекцией на ряде территорий России в 2016 г. Журнал инфектологии. 2017;9(3):98-108. https://doi.org/10.22625/2072-6732-2017-9-3-98-108Romanenkova N.I., Bichurina M.A., Golitsyna L.N., Rozaeva N.R., Kanaeva O.I., et al. Nonpolio enteroviruses which caused the rise of enterovirus infection on some territories of Russia in 2016. Journal Infectology. 2017;9(3):98-108. (In Russ.) https://doi.org/10.22625/2072-6732-2017-9-3-98-108Сапега Е.Ю., Бутакова Л.В., Троценко О.Е. Горяев Д. В., Дмитриева Г. М. и др. Молекулярно-эпидемиологический анализ энтеровирусов, циркулирующих на территории Дальневосточного и Сибирского федеральных округов Российской Федерации, в том числе участвующих в возникновении очагов групповой заболеваемости. Дальневосточный журнал инфекционной патологии. 2018;(35):5-14. eLIBRARY ID: 36610120Sapega E.Yu., Butakova L.V., Trotsenko O.E., Goryaev D.V., Dmitrieva G.M. Molecular-epidemiologic analysis of enteroviruses circulating on the territory of the Far Eastern and Siberian federal districts of the Russian Federation including those that caused outbreaks of the disease. The Far Eastern Journal of Infectious Pathology. 2018;(35):5-14. (In Russ.) eLIBRARY ID: 36610120Сапега Е.Ю., Янович В.А., Троценко О.Е., Онищенко Г.Г., Корита Т.В., и др. Эпидемиологические особенности энтеровирусной инфекции в условиях паводка на территории Еврейской автономной области. Проблемы особо опасных инфекций. 2014;(1):71-74. https://doi.org/10.21055/0370-1069-2014-1-71-74Sapega E.Yu., Yanovich V.A., Trotsenko O.E., Onishchenko G.G., Korita T.V., et al. Epidemiological Features of Enterovirus Infection during Flood on the Territory of Jewish Autonomous Region. Problems of Particularly Dangerous Infections. 2014;(1):71-74. (In Russ.) https://doi.org/10.21055/0370-1069-2014-1-71-74Троценко О.И., Курганова О.П., Зайцева Т.А., Ежлова Е. Б., Янович В. А. и др. Использование научного потенциала в международном сотрудничестве России и Китая по вопросам противодействия эпидемиологическому распространению энтеровирусной инфекции. Дальневосточный журнал инфекционной патологии. 2015;28(28):6-12. eLIBRARY ID: 24312352Trotsenko O.E., Kurganova O.P., Zaitseva T.A., Ezhalova E.B., Yanovich V.A., et al. Utilization of scientific potential for international cooperation between Russia and China for prevention of epidemic spread of enterovirus infections. The Far Eastern Journal of Infectious Pathology. 2015;28(28):6-12. (In Russ.) eLIBRARY ID: 24312352Голицына Л.Н., Зверев В.В., Епифанова Н.В., Санина Т.А., Кашников А.Ю. и др. Неполиомиелитные энтеровирусы в Российской Федерации в 2016 году. Инфекционные болезни. Заболеваемость, этиология, структура и вопросы профилактики энтеровирусной (неполио) инфекции. 2017;(4):25-30.Golicyna L.N., Zverev V.V., Epifanova N.V., Sanina T.A., Kashnikov A.YU. i dr. Nepoliomielitnye enterovirusy v Rossijskoj Federacii v 2016 godu. Infekcionnye bolezni. Zabolevaemost’, etiologiya, struktura i voprosy profilaktiki enterovirusnoj (nepolio) infekcii. 2017;(4):25-30. (In Russ.)Сапега Е.Ю., Бутакова, Л.В., Котова В.О., Амяга Е.Н., Троценко О.Е. Молекулярно-биологические особенности циркуляции энтеровирусов в Дальневосточном федеральном округе Российской Федерации в 2014-2015 годах. Дальневосточный журнал инфекционной патологии. 2016;(30):38-44. eLIBRARY ID: 26468242Sapega E.Yu., Butakova L.V., Kotova V.O., Amyaga E.N., Trotsenko O.E. Molecular Genetic peculiarities of enterovirus circulation in the Far Eastern federal district of the Russian Federation in 2014-2015. The Far Eastern Journal of Infectious Pathology. 2016;(30):38-44. (In Russ.) eLIBRARY ID: 26468242Романенкова, Н. И., Розаева, Н. Р., Бичурина, М. А., Канаева, О. И., Галимов, Р. Р. и др. Особенности эпидемического процесса и этиологии энтеровирусной инфекции на отдельных территориях России. Всероссийская научно-практическая конференция с международным участием «Эпидемиологический надзор за актуальными инфекциями: новые угрозы и вызовы»; 2021; Нижний Новгород:188-192. DOI: 10.21145/978-5-6046124-2-2_2021Romanenkova, N. I., Rozaeva, N. R., Bichurina, M. A., Kanaeva, O. I., Galimov, R. R. I dr. Osobennosti epidemicheskogo processa i etiologii enterovirusnoj infekcii na otdel’nyh territoriyah Rossii. Vserossijskaya nauchnoprakticheskaya konferenciya s mezhdunarodnym uchastiem «Epidemiologicheskij nadzor za aktual’nymi infekciyami: novye ugrozy i vyzovy»; 2021; Nizhnij Novgorod:188-192. (In Russ.) DOI: 10.21145/978-5-6046124-2-2_2021Sanger F, Coulson AR. A rapid method for determining sequences in DNA by primed synthesis with DNA polymerase. J Mol Biol. 1975;94(3):441-8. doi: 10.1016/0022-2836(75)90213-2Sanger F, Coulson AR. A rapid method for determining sequences in DNA by primed synthesis with DNA polymerase. J Mol Biol. 1975;94(3):441-8. doi: 10.1016/0022-2836(75)90213-2Ковалев Е.В., Яговкин Э.А., Онищенко Г.Г., Симованьян Э.Н., Ненадская С.А. и др. Эпидемиологические и клинические особенности энтеровирусной (неполио) инфекции 71 типа у детей в Ростове-на-Дону. Инфекционные болезни: новости, мнения, обучение. 2018;4(27): 44-51. DOI: 10.24411/2305-3496-2018-14007Kovalev E.V. , Yagovkin E.A. , Onischenko G.G., Simovanyan E.N., Nenadskaya S.A. et al. Epidemiological and clinical features of enterovirus (nepolio) infection of 71st type in children in the city of Rostov-on-Don Infectious diseases: News, Opinions, Training. 2018;4(27): 44-51. (In Russ.) DOI: 10.24411/2305-3496-2018-14007Колпаков Д.С., Кучеренко Н.Б., Яговкин Э.А., Шемшура А.Б., Саухат С.Р. и др. Молекулярно-генетическая характеристика штаммов энтеровирусов человека, выделенных от людей в период подъема заболеваемости населения Ростовской области энтеровирусной (неполио) инфекцией в 2013г. VIII Всероссийская научно-практическая конференция с международным участием «Молекулярная диагностика 2014»; 18-20 марта 2014; Москва. (1):425-426.Kolpakov D.S., Kucherenko N.B., Yagovkin E.A., Shemshura A.B., Sauhat S.R. i dr. Molekulyarno-geneticheskaya harakteristika shtammov enterovirusov cheloveka, vydelennyh ot lyudej v period pod»ema zabolevaemosti naseleniya Rostovskoj oblasti enterovirusnoj (nepolio) infekciej v 2013g. VIII Vserossijskaya nauchno-prakticheskaya konferenciya s mezhdunarodnym uchastiem «Molekulyarnaya diagnostika 2014»; 18-20 marta 2014; Moskva. (1):425-426. (In Russ.)Лукашев А.Н., Ахмадишина Л.В., Байкова О.Ю., Говорухина М.В., Ненадская С.А. и др. Молекулярная эпидемиология энтеровирусов 71-го типа — возбудителя вспышки в Ростове-на-Дону в 2013г. VIII Всероссийская научно-практическая конференция с международным участием «Молекулярная диагностика 2014»; 18-20 марта 2014; Москва. (1):390-391.Lukashev A.N., Ahmadishina L.V., Bajkova O.YU., Govoruhina M.V., Nenadskaya S.A. i dr. Molekulyarnaya epidemiologiya enterovirusov 71-go tipa — vozbuditelya vspyshki v Rostove-na-Donu v 2013g. VIII Vserossijskaya nauchno-prakticheskaya konferenciya s mezhdunarodnym uchastiem «Molekulyarnaya diagnostika 2014»; 18-20 marta 2014; Moskva. (1):390-391. (In Russ.)Скрипченко Н. В., Иванова В. В. Энтеровирусная инфекция у детей (эпидемиология, этиология, диагностика, клиника, терапия, профилактика). СПб.: НИИДИ; 2009.Skripchenko N.V., Ivanova V.V. Enterovirusnaya infekciya u detej (epidemiologiya, etiologiya, diagnostika, klinika, terapiya, profilaktika). St. Petersburg: NIIDI; 2009. (In Russ.)Королева Г.А., Лукашев А.Н., Худякова Л.В., Мустафина А.Н., Лашкевич В.А. Энцефаломиелит, вызываемый энтеровирусом типа 71 у детей. Вопросы вирусологии. 2010;55(6), 4-10. eLIBRARY ID: 15528383Koroleva G.A., Lukashev A.N., Khudyakova L.V., Mustafina A.N., Lashkevich V.A. Encephalomyelitis caused by enterovirus type 71 in children. Problems of Virology. 2010;55(6), 4-10. (In Russ.) eLIBRARY ID: 15528383Белов А.Б. Академик В.Д. БЕЛЯКОВ - основоположник отечественной теории эпидемиологической науки XXI века. Эпидемиология и Вакцинопрофилактика. 2016;15(6):9-15.Belov A.B. The Academician V. D. Belyakov - the Founder of the Domestic Theory of Epidemiological Science of the XXI Century. Epidemiology and Vaccinal Prevention. 2016;15(6):9-15. (In Russ.)Беляков В. Д. Общие закономерности функционирования паразитарных систем (механизмы саморегуляции) Паразитология. 1986;20(4):249-255.Belyakov V. D. Obshchie zakonomernosti funkcionirovaniya parazitarnyh sistem (mekhanizmy samoregulyacii) Parazitologiya. 1986;20(4):249-255. (In Russ.)Беляков В.Д., Голубев Д.Б., Каминский Г.Д., Тец В.В. Саморегуляция паразитарных систем: молекулярно-генетические механизмы. Медицина: Ленинградское отделение; 1987.Belyakov V.D., Golubev D.B., Kaminskij G.D., Tec V.V. Samoregulyaciya parazitarnyh sistem: molekulyarnogeneticheskie mekhanizmy. Medicina: Leningradskoe otdelenie; 1987. (In Russ.)

The authors declare that there are no conflicts of interest present.